První epocha létání s aeroplány je v Praze spojena s kbelským letištěm, kde po první světové válce skončily válečné stroje a odkud ve dvacátých létech začaly první komerční dopravní lety (ČSA zahájily provoz ve sváteční den, 28. října 1923, právě z letiště Praha-Kbely, i když šlo jen o symbolický oblet letiště kvůli špatnému počasí; skutečný obchodní let ČSA se odehrál hned následujícího dne, v pondělí 29. října, ze Kbel do Bratislavy). Koncem dvacátých let však začalo být jasné, že bude potřeba oddělit do té doby společný provoz vojenský a civilní. V roce 1929 se na zasedání vlády rozhodlo o vybudování nového civilního letiště na pláních, zvaných Dlouhá míle, na severozápadním okraji Prahy. V té době se stavěla také další letiště všude po republice, neboť letecká doprava se značně rozmáhala – v roce 1930 bylo zprovozněno letiště v Karlových Varech, rychle se stavělo letiště v Liberci, vznikal projekt olomouckého letiště, dobudováno bylo letiště poblíž Ostravy. Praha nemohla zůstat pozadu.
Koncem března 1930 mohlo začít ministerstvo veřejných prací vykupovat pozemky pro výstavbu nového civilního letiště u Prahy. Celkem se vykoupilo na 80 ha travnaté plochy. Funkcionalistický projekt odbavovací haly vypracoval architekt Adolf Benš, zastavěné části letiště upravil architekt Kamil Roškot a další. Avšak zahájení vlastní výstavby letiště bylo odkládáno kvůli nedostatku financí – důsledek známé hospodářské krize na přelomu dvacátých a třicátých let. První práce byly zahájeny v roce 1933, kdy už velká hospodářská krize začínala polevovat. Stavbu prováděla firma Konstruktiva-Lanna dr. Ing. Čapek. O čtyři roky později, 5. dubna 1937, mohl konečně nastat velký den, kdy na zbrusu novém letišti v Praze-Ruzyni přistálo první letadlo.
Nové pražské letiště, které dnes známe jako terminál Jih 1 z celého letištního komplexu, patřilo k nejlépe vybaveným letištím v Evropě a vůbec, bylo natolik jedinečné, že se stalo vzorem pro mnoho dalších, nově vznikajících letišť jinde v Evropě. Architekt Benš za něj obdržel zlatou medaili na Mezinárodní výstavě umění a techniky v Paříži. Jeho vzletové plochy byly zatím travnaté, ale ještě v témže roce byly vybudovány zpevněné dráhy, kterých bylo tenkrát více, než jich je dnes. Dráha 04/22, která dnes slouží jako odstavná plocha, měla délku 280 m, dnes již neexistující dráha 08/26 byla dlouhá 500 m. V roce 1938 pak postavili dráhu 13/31 o délce 1000 m, další dráhu 17/35 o délce 950 m, a současně prodloužili dráhu 04/22 na na 1080 m. Některé dráhy, které dnes již neexistují, jsou patrné v travnatém prostoru dnešní Ruzyně už jen odlišnou barvou porostu, například RWY 17/35. Asfaltová křižovatka drah 17/35, 04/22 a 13/31 se nazývala Velké náměstí.
U obce Jeneč, nedaleko letiště, bylo postaveno vysílací středisko, které také sloužilo novému fenoménu v letectví, radiotelegrafii a radionavigaci. Na počátku 30. let byla posilována vizuální srovnávací navigace systémem světelných majáků, aby letecká doprava mohla být provozována i v noci, ale světelné majáky se nemohly nijak poměřovat s goniometrickou radionavigací, tehdejší novinkou, která přicházela souběžně s nimi a nakonec zvítězila na celé čáře. Už od začátku 30. let byla letadla jak ČSA, tak ČLS vybavována gonii a začínala s jejich pomocí navigovat. Letiště Praha-Ruzyně však bylo vybaveno také osvětlením pro noční provoz.
5. dubna 1937 v 9:30 přistál na ruzyňském letišti letoun DC-2 České letecké společnosti na trase Piešťany – Zlín – Brno – Praha, dále zde o něco později přistálo letadlo ČSA, Sabeny a Air France. ČSA tohoto dne zahájily novou linku na trase Praha-Brno. Rok 1937 byl významný nejen pro toto pražské letiště, ale i pro vlajkového leteckého dopravce, Československé aerolinie, které tohoto roku otevíraly nové linky, prvně se na palubách jejich letadel objevily letušky (úplně první byla Mája Stará z Nového Bydžova) a do služby nastoupilo zbrusu nové 17místné letadlo Savoia Marchetti SM 73, létající rychlostí až 300 km/h.
Radost a sláva z úspěšného rozvoje letecké dopravy netrvala dlouho, protože události, předcházející druhé světové válce, vedly k pozastavení provozu leteckých společností na českých letištích a ta byla v létech 1939-1945 využívána hlavně vojenskými letouny. Letiště v Ruzyni bylo hned 15. března 1938 obsazeno německou Luftwaffe, civilní provoz zde setrval do srpna 1939. 1. června 1945 zde byl obnoven civilní provoz, první spoj sem přiletěl 4. srpna téhož roku – jednalo se o Lisunov Li-2 sovětského Aeroflotu.
Teprve až v březnu 1946, téměř rok po válce, byl obnoven provoz Československých státních aerolinií a na pražském ruzyňském letišti se rozproudila civilní doprava. V této době byly dobudovány betonové dráhy, případně prodlužovány tak, aby vyhovovaly nové nastupující generaci letadel. V poválečných létech se stále jednalo o pístové vrtulové stroje, počínaje stroji typu DC-3 přes sovětská letadla IL-12 či IL-14 až po americký Constellation. V roce 1948 byla prodloužena RWY 04/22 na 2300 m a tuto délku má dosud. Tato dráha byla přístrojově vybavena a dostala přibližovací světelnou řadu.
Ale druhá polovina 50. let znamenala výrazný posun v letecké dopravě – nástup proudových letounů, z nichž legendární TU-104, ve své době nejúspěšnější proudový letoun na světě, přiletěl v roce 1957 také do služeb ČSA (první přistání tohoto typu na Ruzyni se událo v červnu 1956, letadlo patřilo Aeroflotu). Ale byla tady další letadla, jednak stroje typu Boeing 707 či Douglas DC-8, přilétající ze Západu, jednak Iljušin IL-18, přilétající z Východu, která potřebovala už podstatně hlubší zázemí. V té době už byla RWY 13/31 dlouhá přes 2600 m, v roce 1963 ještě prodloužená na 3250 m. Zrušena byla RWY 17/35 a v letech 1960-1962 byla postavena RWY 07/25, v dubnu 1993 přečíslovaná na 06/24.
Už počátkem 60. let se rozhodovalo o výstavbě nového letiště, resp. nového terminálu na témže letišti. V létech 1960-1968 bylo tedy projektováno a budováno tzv. nové letiště, dnešní terminál Sever, schopné ročně odbavit asi 2300000 cestujících. Terminál vyprojektoval Vojenský projektový ústav pod vedením architekta Karla Filsaka, stavbu postavily Vojenské stavby. Ve své době bylo nové letiště opět na velmi vysoké moderní úrovni. Bylo schopno současně odbavovat i několik desítek letadel, zajišťovalo dobré technické zázemí i pohodlí cestujícím. Přistávala zde letadla jako Boeing 747 (Air India, první přistání tohoto typu 8.11.1972), nadzvuková letadla Tupolev Tu-144 (při cestě na aerosalón do Paříže 23.5.1971) a Concorde (prvně při výročí 50. let spoje Londýn-Praha v říjnu 1986), Iljušin 86, An-124 Ruslan, An-225 Mrija (poprvé v létě 1989 i s raketoplánem Buran na střeše), Airbus 340 a další letouny, někdy unikátní, z nichž některé létají na Ruzyň dodnes.
Na přelomu 80. a 90. let proběhla rozšiřující výstavba severního terminálu, umožňující navýšení odbavovací kapacity na 2,3 miliónu cestujících ročně, v červnu 1995 pak začala další výstavba, ze které vzniklo dnešní doslova městečko v severním areálu letiště. Přibyly nové odbavovací terminály, vznikl cargo terminál, jsou zde hotely, obchodní centrum, sídla několika leteckých společností.
V září 2005 se provozovatelem ruzyňského letiště stala firma Letiště Praha, a.s., která vznikla transformací z České správy letišť. Ročně odbavuje přes 10 miliónů cestujících a další rozšiřování tedy bude v příštích létech následovat.
